L' Oratorio, sede della Confraternita di San Giovanni, da cui prende il nome è - con il Palazzo Ducale - il monumento più illustre della città di Urbino e rappresenta uno splendido esempio di gotico internazionale nella regione.

L’origine risale al 1365, quando l’edificio fu costruito sul luogo di un antico ospedale allestito per i pellegrini e per gli infermi e legato al nome del beato Pietro Spagnoli, che vi morì nel 1415. Il suo corpo è oggi conservato in un’urna posta sotto l’altare maggiore, dove venne portato nel 1751.
Secondo quanto si desume da una bolla d’archivio della confraternita titolare, l’edificio fu terminato entro l’ultimo decennio del Trecento. La facciata tuttavia è stata ricostruita agli inizi del Novecento sul disegno dell’architetto ferrarese Diomede Catalucci, in occasione dei restauri e dei lavori eseguiti anche internamente sulle pareti affrescate dai fratelli Salimbeni.

L’interno dell’oratorio ha un ampio soffitto in legno a carena di nave, un sistema di copertura molto diffuso lungo tutta l'alta fascia adriatica, da Venezia ad Ancona e Urbino.